Симбиотические взаимоотношения муравьев и тлей

Новгородова Т.А.

Проанализирована классическая и современная литература, посвященная симбиотическим отноше­ниям муравьев и тлей. Наиболее полно изучены совокупность морфолоmческих и анатомических адаптаций партнеров к симбиозу, различные степени мирмекофилии тлей, преимущества и затраты насекомых при взаимодействии. До сих пор остаются спорными мноntе вопросы, в частности, явля­ются ли трофобиотические отношения муравьев и тлей мутуалистическими или включают ряд вза­имодействий от мутуализма до эксплуатации. Для выяснения дискуссионных вопросов большое зна­чение имеет изучение поведения симбионтов, однако именно этот аспект практически не исследо­ван ни для тлей, ни для муравьев. Известно лишь, что немирмекофильные тли, живущие в галлах. обладают достаточно сложным поведением: специализированные касты тлей-солдат охраняют колонии. Наименее изучены в этологическом плане тли, не образующие галлов. Что касается му­равьев, то до настоящего времени трофобионты (особи, ухаживающие за тлями), составляющие особую функциональную rруппу в семье муравьев, описывались как пассивные фуражиры, занима­ющиеся только сбором и транспортировкой пади. Исследования последних лет показали, что при взаимодействии с тлями муравьи используют схемы поведения различной сложности: от одиночной фуражировки до профессиональной специализации в рабочих rруппах.

Трофобиоз или трофобиотические отношения (взаимодействие муравьев и выделяющих падь на­секомых, в частности тлей)-один из наиболее ин­тересных и дискуссионных примеров симбиотиче­ских отношений свободно живущих видов. Исто­рия возникновения и использования термина «симбиоз», а также классификация симбиотичес­ких отношений в свете современных данных по­дробно изложена в монографиях Ж.И. Резинковой (2000, 2001). В данной работе симбиоз понимается в широком плане как совместное существование разных видов (Sapp, 1994). «Положительные» меж­видовые взаимодействия (мутуализм, протокоопе­рация н комменсализм) рассматриваются как част­ные случаи симбиоза.

Трофобиотические отношения муравьев и тлей издавна находятся в центре внимания иссле­дователей (Мордвилко, 1901, 1936; Nixon, 1951; Way, 1963; Длусский, 1967; Holldobler, Wilson, 1990; Stadler et al., 2003, и др.). Взаимодействие партнеров обычно характеризуют как мутуалис­тические (взаимовыгодные): муравьи получают от тлей углеводную пищу в виде пади, охраняя их от хищников (Гринфельд, 1961; Sudd, 1987). Одна­ко трофобиоз невозможно отнести к какой-либо одной из известных форм взаимодействия. Так, мутуализм в строгом смысле слова подразумевает полную зависимость видов друг от друга и невоз­можность существования по отдельности, а прото­кооперация, наоборот, отношения, которые стро­ятся на факультативной основе. В обоих случаях не соблюдается ряд условий, так как со стороны

тлей отношения могут носить как облигатный, так и факультативный характер, а муравьи могут об­ходиться без тлей, переключаясь на другие источ­ники углеводной пищи. Более того, известно, что муравьи используют тлей не только для получе­ния пади, но и в качестве добычи (Cherix, 1987; Sakata, 1994, 1995), причем наличие альтернатив­ных источников углеводной пищи может привес­ти к увеличению количества самих тлей в рацио­не муравьев (Offenberg, 2001). Таким образом, до сих пор остается предметом дискуссии вопрос о том, являются ли трофобиотические отношения муравьев и тлей взаимовыгодными или включа­ют ряд взаимодействий от мутуалистических до паразитических (выгодных одному партнеру в ущерб другому).

Одной из причин дискуссии, по-видимому, яв­ляется недооценка вариабельности трофобиоти­ческих отношений муравьев и тлей. Широкий спектр переходных форм в их взаимодействиях обусловлен значительным количеством видов на­секомых, вовлеченных в симбиотические связи как со стороны тлей, так и со стороны муравьев.

При оценке устойчивости трофобиотического союза разных видов важным условием является
«баланс инвестиций»: выигрыш от в:Jаимодейст­вия должен превышать для каждого из них размер затрат на взаимодействие. В связи с этим нельзя ис­ключать вероятность «недобросовестности» одно­го из партнеров, так как каждый из них стремится получить выигрыш ценой наименьших затрат (Резникова, 2001).

Цель настоящего обзора — анализ данных по основным направлениям исследований симбиоза муравьев и тлей, а также обсуждение наиболее значимых и дискуссионных на современном этапе
вопросов, в частности о характере взаимоотно­шений симбионтов, об использовании муравьями тлей в качестве добычи и этологической структу­ре малых рабочих групп трофобионтов.

Предпосылки для симбиотических отношений муравьев и тлей

Тли (Homoptera: Aphidinea) относятся к отряду равнокрылых, представители которого питаются соком растений и часто живут в симбиозе с мура­вьями. Группа достаточно многочисленна. В на­стоящее время в мировой фауне насчитывается около 4400 видов тлей, которые входят в состав 13 семейств (Stem, Foster, 1996). Тли характеризу­ются циклическим партеногенезом (чередование партеногенетических и обоеполого поколений). В ответ на изменение окружающих условий они могут продуцировать различные морфы (бескры­лые и крылатые). Появление крылатых особей, как правило, связано с миграциями тлей либо на растения близких или родственных (в системати­ческом отношении) видов, либо на иные растения при периодической смене первичных (или основ­
ных) и вторичных (промежуточных) хозяев.

Несмотря на небольшие размеры (1-10 мм) тли выделяют значительное количество пади с высоким содержанием сахаров и являются важ­ными поставщиками углеводной пищи для мура­вьев. В сухом веществе выделений тлей содержит­ся 85% углеводов и 3% белка (Кузнецов, 1953; Гринфельд, 1961; Кауцис, 1956). Сахара из сока растений, которым питаются тли, частично вса­сываются насекомыми, частично трансформиру­ются. В свежей пади некоторых видов тлей содер­жится значительное количество ( около 30%) саха­ров (Гринфельд, 1971). Смеси сахаров, входящие в состав пади, часто видоспецифичны. Согласно Хольдоблеру и Вильсону (HoldoЫer, Wilson, 1990), в их состав обычно входят фруктоза, глюкоза, са­хароза, трегалоза, высокие олигосахариды, а так­же органические кислоты, витамин В и минералы. Так, падь тли Stomaphis queгcus L., живущей на дубе, содержит значительное количество сахаро­зы, тогда как выделения Cinara pectinatae Nordl. — обитательницы пихты — состоят преимуществен­но из глюкозы (Gotsarsky, 1940 — цит. по: Длус­ский, 1967). Интересные данные были получены в опытах с тлей Myzus persicae Sulz., которую куль­тивировали на редьке (Raphanus sativus L.), выра­щиваемой в цветочных горшках. Эти растения со­держат глюкозу и фруктозу, а выделяемая падь содержала, кроме того, трегалозу, мелецитозу и сахарозу; растения содержат семь карбоновых кислот и пять кислот — производных фенола, а в пади их содержалось 8 и 18 соответственно. Дру­гие соединения — растительные гормоны ауксин и гиберелин, а также цитокинины и ингибиторы роста — попадают в падь из растения, но аммиак добавляют в нее тли, что ведет к повышению рН (Hussaiп et а!., 1974 -цит. по: Брайен, 1986).

В литературе представлено несколько гипотез, объясняющих высокое содержание углеводов в экскрементах тлей. Согласно гипотезе Бюсгена (по Гринфельду, 1961), тли потребляют большое количество сока растений для получения необхо­димого количества белка. При этом избыточные углеводы выводятся с экскрементами. М.С. Гиля­ров (1948) считал, что тли, имеющие тонкие по­
кровы и лишенные защитных волосков и лакового слоя, потребляя большое количество сока расте­ний, компенсируют повышенный расход влаги. Часть воды при этом испаряется через поверх­ность тела, а углеводы и другие вещества выделя­ются. По данным Э.К. Гринфельда (1961), выделе­ние экскрементов является результатом длитель­ной эволюции, направленной на приспособление тлей к симбиозу с муравьями.

Адаптации к трофибиозу муравьев и тлей

По характеру взаимоотношений с муравьями тлей разделяют на мирмекофильных (посещае­мых муравьями) и немирмекофильных. Группа мирмекофильных видов в свою очередь состоит из облигатных и факультативных мимекофилов. Первые никогда или редко встречаются без мура­вьев, вторые могут встречаться как с муравьями, так и без них.

Например, взаимодействие с муравьями Aphis fabae Scop., по-видимому, случайно (Baпks, 1958). Таких тлей называют факультативными мирме­кофилами, так как они могут существовать и без муравьев. Многие тли из Lachnidae, Traminae и других семейств (Eastop, 1953; Zoebeleiп, 1956 — цит. по: Длусский, 1967) почти никогда не встре­чаются без муравьев, т.е. являются облигатными мирмекофилами. Изоляция тлей этих видов от муравьев приводит к гибели колоний (Bradley, Hiпks, 1968). Некоторые виды тлей связаны с оп­ределенными видами муравьев. В настоящее вре­мя тли, полностью приспособленные к одному ви­ду муравьев, еще плохо изучены. Многие виды тлей не посещаются муравьями. К ним относятся тли, формирующие галлы, а также тли с длинны­
ми хвостиками или трубочками, и виды, выделя­ющие восковой пушок или обильную восковую пыль (Мордвилко, 1936; Длусский, 1967).

Адаптации тлей

До настоящего времени наиболее полно изуче­ны морфологические адаптации тлей. Отличи­
тельной особенностью этих насекомых является наличие в задней половине тела, по бокам брюшка трубочек, которые выполняют защитную функ­цию и служат для выбрасывания клейкого вещест­ва при нападении хищников. На конце тела имеет­ся особый вырост — хвостик. Покровы тлей мяг­кие, нежные, нередко с восковым налетом.

Известно, что мимекофильные тли имеют сла­боразвитые трубочки, редуцированный хвостик и в основном тонкий слой выделений воска. Мура­вьи, как правило, не посещают те виды тлей, ко­торые выделяют мучнистый восковой пушок или покрыты мучнистой восковой пылью (Мордвил­ко, 1921). Исследования Э.К. Гринфельда (1961) показали, что экскременты выделяющих воск тлей не содержат сахара. В случае Prociphius fra­xini F., когда муравьи все-таки посещают тлей, гу­сто покрытых воском, они просто соскребают воск с тела тли (Zwolfer, 1958; Kunkel, 1973). Мно­гие авторы (Гринфельд, 1961; Skinner, 1980) отме­чают, что тли с длинными трубочками, или живу­щие в закрытых галлах, обычно не посещаются муравьями и часто бывают ими съедены. С дру­гой стороны, у тлей, которые регулярно взаимо­действуют с муравьями, трубочки часто редуци­рованы (Кloft, 1959) и имеется преанальный вен­чик волосков, позволяющий сохранять каплю пади до тех пор, пока ее не заберет муравей (Мордвилко, 1921). При этом тли подавляют свои обычные защитные реакции, такие, как выбра­сывание клейкого вещества из трубочек (Брайен, 1986).

Многие Lachnidae, в отличие от других тлей, продуцируют падь с повышенной концентрацией сахаров благодаря наличию фильтрационной ка­меры (Kunkel, Кloft, 1977). Интересным является тот факт, что процесс выделения пади у ряда ви­дов тлей модифицировался благодаря взаимодей­ствию с муравьями (Way, 1963; Kunkel, 1973). Как правило, мирмекофильные тли выделяют капли пади чаще, когда за ними ухаживают муравьи. В присутствии муравья тли обычно приподнимают брюшко и задние ноги вверх. Капля пади выделя­ется медленно и зачастую втягивается обратно, если не бывает собрана. Кюнкель (Kunkel, 1973) объясняет такое поведение, как сигнал муравью, что тля готова к выделению. В большинстве слу­чаев необходимые для выделения пади стимулы очень просты. А.К. Мордвилко (1901) отмечал, что от многих, хотя и не всех видов симбиотичес­ких тлей можно добиться выделения капли пади щекотанием брюшка каким-либо предметом, имитирующим антенны муравья.

Адаптации муравьев

Симбиотические отношения с различными рав­нокрылыми, в частности с тлями, широко распро­странены среди муравьев. Из пяти основных под­семейств: Dorylinae, Ponerinae, Myrrniciпae, Forrnicinае и Dolichoderinae для последних трех известны случаи трофобиоза с тлями или кокцидами (Nixon, 1951 ). У особей в подсемействах Dolichoderinae и Fonnicinae провентрикулярный клапан устроен та­ким образом, чтобы препятствовать или ограничи­вать поток жидкости из зобика в среднюю кишку (Eisner, 1957). Этот механизм помогает им перено­сить жидкости в зобиках, а муравьям, которых на­зывают «медовыми бочками» (Myrmecocystus и Melophorus), даже сохранять падь в зобиках специ­альных рабочих (Длусский, 1981). Многие исследо­ватели отмечают адаптации, связанные с поведе­нием муравьев, такие, как построение укрытий для тлей, перенесение их в более приемлемые микро­стации (Nixon, 1951), защита от хищников и пара­зитов, сохранение яиц тлей во время зимнего пе­риода в своих гнездах (Мордвилко, 1936) и т.п. Некоторые из этих утверждений ниже будут рас­смотрены подробнее.

Использование пади муравьями

Поскольку в большинстве случаев тли живут колониями, население которых может быть весь­ма многочисленным, их выделения покрывают растения тонким, липким слоем, привлекая мно­гих насекомых, в том числе и муравьев, которые получают практически неистощимый и легко до­ступный пищевой ресурс. В то время как некото­рые виды муравьев собирают падь с поверхности растений, большинство из них приспособились к поведению тлей так, что могут получать капли пади непосредственно в момент их выделения.

Степень утилизации пади у муравьев различна. Для хищных видов это лишь случайное событие, например для мирмицин Daceton armigerum Latr. Для лесных муравьев (Formica rufa L.) падь явля­ется основным компонентом питания. Рыжие лес­ные муравьи (F. rufа и близкие виды) собирают огромные количества пади тлей. По данным Л.А. Малоземовой (1998), с мая по август мура­вьи-трофобионты Formica aquilonia Yarr. прино­сили в гнездо в среднем 1.0-1.9 кг пади в месяц. Трофобионты Lasius niger L. за 100 летних дней собирают 1 кг пади (Мордвилко, 1936 ). Более де­тальные исследования показали, что разные виды собирают разное количество пади. Семья F. rufa собирает за год в среднем 450-500 кг пади (или 90-100 кг сахара), а Formica polyctena Foerst. — 290-300 кг пади (60-65 кг сахара) (Zoebelein, 1954, 1956 — цит. по: Длусский, 1967).

Количество пади, получаемое муравьями от тлей, зависит от многих факторов. Во-первых, продуктивность различных видов тлей неодина­кова. Так, рыжие лесные муравьи собирают за лето на одном дереве с колонии Cinara nuda Mordv. на соснах 70 кг, с колонии Lachnus pallipes Hart. на буке — 25-30 кг, а с колонии Cinara piceae Panz. на ели — 30 кг пади (Zoebelein, 1954, 1956 — цит. по: Длусский, 1967). Исследования В.К. Дми­триенко и Е.С. Петренко (1976) показали, что продуктивность видов тлей, живущих на осине, выше продуктивности тлей, обитающих на ветвях березы. Так, каждый муравей Formica uralensis Ruzs. за одно посещение колонии тли на осине уносит 1.6-4.6 мг, а на березе — только 1.1-2.5 мг пади. При этом тли — обитатели осины — выделя­ют наибольшее количество пади при температу­ре 26.0-27.4 °С, а наивысшая «продуктивность» тлей на березе наблюдается при 29.0-30.0 °С.

Во-вторых, количество пади, получаемое мура­вьями разных видов на протяжении дня даже от од­ного вида тли, неодинаково. Так, в сосняках При­ангарья один трофобионт северного лесного мура­вья приносит в гнездо 2.0-3.7 мг, малого лесного муравья- 3.0-5.3 мг, кроваво-красного- 0.8-2.5 мг (Дмитриенко, Петренко, 1976).

В-третьих, «продуктивность» разных видов тлей меняется в течение сезона. Муравьи при этом переключаются на питание падью наиболее производительных видов. Малый лесной муравей весной собирает падь преимущественно на ели (Сinara piceae), летом — на лиственнице (С. laricis Walk.), а ближе к осени и осенью — на буке (Lach­nus pallipes) (Miiller, 1960). Количество пади, при­носимой муравьями в гнездо, по данным Малозе­мовой (1971), увеличивается в июле-августе и уменьшается осенью.

Значение трофибиотических отношений для тлей

Трофобиотические отношения, сложившиеся между муравьями и тлями, издавна считались му­туалистическими (взаимовыгодными). Однако в последнее время все чаще возникает вопрос: на­сколько верно это утверждение. Предпосылкой к дискуссии послужили данные о том, что муравьи могут использовать тлей не только для получения пади, но и в качестве добычи (Pontin, 1958; Cherix, 1987; Rosengren, Sundstrom, 1991; Sakata, 1994, 1995; OffenЬerg, 2001). Кроме того, исследования показали, что выживаемость тлей при взаимодей­ствии с муравьями зависит от вида последних (Bradley, Hinks, 1968; Bums, 1973; Bristow, 1984). Рассмотрим более подробно положительные и отрицательные стороны взаимодействия с мура­вьями для тлей.

Преимущества трофобиоза для тлей

Известно, что колонии тлей, посещаемые му­равьями, находятся в гораздо лучшем состоянии,
чем колонии тех же видов, на которых муравьи отсутствуют. В лесах вблизи гнезд рыжих лесных муравьев численность Lachnidae в несколько раз увеличивается (Кауцис, 1956; Schmutterer, 1956).

Муравьи в значительной степени способствуют выживаемости тлей, предоставляя им ряд услуг. Рассмотрим основные из них.

1. Муравьи предотвращают гибель растения-­хозяина. Они собирают большое количество са­харов, скопления которых могут вызвать болезнь и гибель растения, заселенного тлями, способст­вуя тем самым процветанию тлей. Кроме того, регулируя численность тлей, муравьи не допуска­ют перенаселения и гибели растения, которая мо­жет произойти как из-за влияния тлей на тургор­ное давление, так и в случае появления излишков пади (Nixon, 1951; Sudd, 1987). Эддикот (Addicott, 1978) детально изучил судьбу колоний трех видов. Оказалось, что взаимодействие с муравьями зави­село от плотности популяции тлей. При низкой плотности присутствие муравьев было благопри­ятно, а при высокой приводило к сокращению численности тлей.
2. Обеспечивают защиту при неблагоприят­ных погодных условиях. Из комочков земли и растительных остатков муравьи строят галереи над колониями тлей, защищающие их от врагов и прямых солнечных лучей (Мордвилко, 1901, 1936; Way, 1963). Некоторые муравьи уносят зимую­щие яйца в глубь гнезда (Zwolfer, 1958). В гнездах муравьев могут зимовать не только яйца тлей, но и взрослые особи: самки тлей были отмечены в центре зимующего «клуба» из рабочих F. fusca L. (Длусский, 1967).
3. Защищают тлей от хищников и паразитов. Тли имеют немалое количество врагов, которые снижают численность их популяций. Наиболее распространенными и многочисленными энтомо­фагами являются: личинки и взрослые особи бо­жьих коровок (Coccinellidae) из отряда жестко­крылых, личинки златоглазок (Chrysopidae) из сетчатокрылых, личинки сирфид (Syrphidae) из двукрылых и хищные клопы (Anthocoridae, Miri­dae) из отряда полужесткокрылых (Nixon, 1951; Ибраимова, 1981; Кротова, 1992). Большинство исследователей утверждают, что муравьи в той или иной степени защищают своих симбионтов от хищников, нападающих на колонии тлей (Addicott, 1978; Skinner, Whittaker, 1981; Vepsiilainen, Savolfunen, 1994; Yао et al., 2000). Так, L. niger эффективно прогоняет гусениц (Vrieling et аl., 1991). Ю.С. Тар­бинский (1967) отмечает, что в первую очередь муравьи отпугивают или уничтожают тех хищни­ков, которые активно передвигаются (чаще всего взрослых насекомых). Медленно движущиеся хищники тлей (личинки Syrphidae, Coccinelidae и некоторых сетчатокрылых) иногда встречаются в колониях тлей, посещаемых муравьями, которые относятся к ним довольно безразлично. Однако попасть в колонию они могут только путем мигра­ций с земли или травы, так как муравьи не позво­ляют взрослым особям откладывать яйца в колонии (Тарбинский, 1967). По данным Г.М. Длусско­го (1967), муравьи не уничтожают личинок Leucopis (Diptera). Некоторые авторы считают, что муравьи не только не защищают тлей, но могут служить пассивными наводчиками для хищников (Wel\enstein, 1952; Bhatkar, 1983), которые находят дорогу к колониям тлей, ориентируясь на тропы муравьев. Что касается защиты тлей от паразитов, то этот вопрос в последнее время является предме­том дискуссии. Почти все более ранние и совре­менные исследования отношений тля-муравей-паразит рассматривали этот вопрос с точки зре­ния выгоды от посещения муравьев для тлей (Banks, 1962; Way, 1963; Addicott, 1979; Bristow, 1984). Показано, что в то время как муравьи мо­гут прямо атаковать хищников, эффективность отдельных паразитов может быть уменьшена уже за счет одного присутствия муравьев (Rosen, 1967). Однако в последнее время был предложен новый подход к изучению этого вопроса с точки зрения преимуществ, получаемых теми парази­тами, которые не страдают от присутствия мура­вьев. Так, присутствие муравьев на колониях тлей Aphis fabae обеспечивает хорошую защиту от Tгioxys angeicae Наl., но не предотвращает вы­сокую зараженность тлей паразитом Lysiphlebus cardui Maгsh. (Volkl, 1992). Способность сосущест­вовать с муравьями, собирающими падь, позво­ляет L. cardui использовать их для получения собственной выгоды. Уничтожая конкурентов, муравьи создают для L. cardui «свободное от вра­гов пространство», способствуя их процветанию (Jeffries, Lawton, 1984).
4. Стимулируют тлей к размножению. Ис­следователи неоднократно отмечали, что числен­ность и «продуктивность» посещаемых муравья­ми колоний обычно выше (Nixon, 1951; Way, 1963; Sudd, 1987). У тлей в присутствии муравьев значительно возрастает скорость выделения па­ди: у Aphis craccivora Koch. — в 7 раз (Takeda et al., 1982), а у Aphis fabae — в 2 раза (Banks, Nixon, 1958), Герциг (Herzig, 1937) обнаружил, что в при­сутствии муравьев Lasius тли размножаются в 2-3 раза быстрее и продуцируют больше пади. Например, Aphis sambuci L. в присутствии муравь­ев L. nigег выделяли 9.72 мл пади в день, а в отсут­ствие 3.24 мл, а соответствующие данные для Domlis fabae Scop. в присутствии и отсутствии L. fuliginosus Latr. были 3.23 и 2.28 мл. Популяции Periphyllus testudinaceus Fer. также значительно увеличиваются при взаимодействии с F. rufa (Skinner, Whittaker, 1981). Многие авторы отмеча­ют, что в отсутствие муравьев колонии погибают с большей вероятностью. При удалении муравьев с колонии тли начинают расползаться, плотность и компактность колонии снижается, при этом ко­лония погибает, если ее обнаружат другие муравьи и начнут ее посещать (Bradley, Hinks, 1968).
5. Переносят тлей в более приемлемые микро­стации. Муравьи переносят тлей на другие рас­тения, подходящие для данного вида, или на сво­бодные части уже заселенного тлями растения, предотвращая перенаселение и гибель (Мордвил­ко, 1936; Way, 1963).

В целом прослеживается ряд закономернос­тей: численность колоний мирмекофильных тлей заметно увеличивается вблизи муравейников; по­сещаемые колонии обычно более многочислен­ны, при этом тли производят больше потомства. Кроме того, вероятность гибели непосещаемых муравьями колоний значительно выше.

Эффективность трофобиотических отношений для тлей

Основная часть данных по этому вопросу была получена в результате учетов вредных насеко­мых, проводившихся на плантациях сельскохо­зяйственных растений. Преимущества, получае­мые тлями от мутуалистических отношений с му­равьями, в основном оценивали путем сравнения размеров колоний и плодовитости тлей в присут­ствии и в отсутствии муравьев. Кроме того, влия­ния разных видов муравьев на тлей может быть продемонстрировано путем сравнения скоростей вымирания посещаемых и непосещаемых коло­ний, где скорости вымирания определяются, как количество колоний, вымирающих за определен­ный промежуток времени. Так, Эддикот (Addicott, 1978) отмечал, что у колоний, связанных с мура­вьями F. cinerea, скорости вымирания были ниже, чем у непосещаемых колоний (16.2% против 32.1%). Подобные исследования не дают четкого представления о том, насколько снижается выжи­ваемость тлей, когда их перестают посещать му­равьи. Брэдли и Хинкс (Bradley, Hinks, 1968) про­вели эксперимент по удалению муравьев с коло­ний тлей и наблюдали не только за количеством исчезающих колоний, но и за поведением тлей. В результате эксперимента оказалось, что исчез­новение муравьев Formica ohscuripes For. и Doli­choderus taschenbeгдi Mayr. приводит к вымира­нию всех колоний в случае, если их не обнаружи­вают другие муравьи.

Некоторые авторы отмечали, что преимуще­ства, получаемые тлями, неоднородны в зависи­мости от того, с каким видом муравьев они связа­ны. Так, выживаемость тлей Aphis vernonia Thomas значительно выше при взаимодействии с муравь­ями Tapinoma sessie Say, чем с Муrтiса loblcomis
fracticornis Emery и М. аmеriсаnа Weber (Bristow, 1984 ). Подобные результаты были получены и для других групп равнокрылых, связанных с му­равьями. Исследования кокцид, посещаемых муравьями трех видов и не посещаемых, показали, что в присутствии муравьев выживаемость кок­цид значительно повышается, причем в зависимо­сти от процентного соотношения выживших ко­лоний муравьи могут быть выстроены в ряд от «лучших» к «худшим» следующим образом: For­mica exsectoides Forel., Dolichoderus taschenbergi, Crematogasteг lineolata Say (Burns, 1973).

В целом общее количество колоний тлей, как посещаемых, так и не посещаемых на растениях вокруг гнезд муравьев, по-видимому, может слу­жить показателем наиболее благоприятных мест обитания для тлей, а причина столь явных разли­чий в эффективности трофобиоза для тлей, види­мо, заложена в поведении муравьев по отноше­нию к симбионтам.

Конкуренция за привилегии мутуализма

В большинстве случаев семья муравьев ухажи­вает за несколькими видами тлей одновременно, что приводит к существованию косвенной конку­ренции среди разных видов за «заботу» муравьев (Cushman, Addicott, 1989; Fischer et al., 1997). Эдди­кот (Addicott, 1978) приводит косвенные доказа­тельства конкуренции между тлями. Он обнару­жил, что вероятность гибели колоний Aphis varians Patch. на Epilobium зависит не только от присутст­вия или отсутствия муравьев на колониях, но и от расстояния до кустарников, на которых тот же вид муравьев ухаживал за другим видом тлей. Он сде­лал вывод, что конкуренция может иметь место там, где муравьи приносят тлям значительную пользу, «забота» муравьев лимитируется, или му­равьи предпочитают определенные виды тлей. Конкуренция возможна как внутри, так и между видами тлей на одном или разных растениях, даже в посадках монокультур (Capinera, Rotsch, 1981). Борьба между разными видами муравьев за воз­можность ухаживать за тлями также существует. Они постоянно стремятся монополизировать ко­лонии тлей или целые деревья, отдавая предпочте­ние определенным видам (Fischer et al., 1997).

Охотятся ли муравьи на тлей, за которыми они ухаживают?

Известно, что муравьи могут использовать тлей не только для получения пади, но и в качест­ве белковой пищи (Cherix, 1987; Rosengreп, Sund­strom, 1991; Sakata, 1994, 1995). По этому вопросу в литературе высказывались разные мнения. Од­ни считали, что муравьи не нападают на тлей, другие предполагали, что элементы хищничества возможны, но это должно быть связано либо с не­пригодностью тлей, либо с регуляцией муравьями их численности.

По всей видимости, граница между защитой колоний тлей и хищничеством весьма зыбкая. Большой процент непосещаемых тлей был обна­ружен среди добычи F. rufa (Skinner, 1980). Уэй (Way, 1954) показал, что муравьи Oecophylea lon­ginoda Latr. съедали некоторых из насекомых Saissetia zanzibarensis Williams, за которыми уха­живали, когда популяция насекомых и их продук­ция превышала нужды муравьев. Кроме того, ему удалось вызвать хищничество в лабораторных ус­ловиях, давая муравьям избыточное количество меда, и остановить его, перестав давать муравьям мед (Way, 1954).

Использование муравьями тлей в качестве добычи не является исключением из правил. В 16 пробах добычи, принесенной в гнездо Formica lugubris Zett., Шери (Cherix, 1987) собрал 1127 тлей, что составляло около 30% от всей добычи. Юве­нильные особи составляли 62% от общего числа. Многие тли были убиты, а некоторые были прине­сены в гнездо в качестве добычи в зобиках муравь­ев. Из идентифицированного материала тлей 88% принадлежало роду Cinara, который муравьи посе­щали на сосне (Picea). Несколько Cinara были об­наружены среди добычи до июня, но другие тли с широколиственных деревьев были найдены поз­же. Кроме того, Шери (Cherix, 1987) описывает свои наблюдения за рабочими особями муравьев, напавшими на тлей, которые перестали питаться и покинули свою группу. В некоторых других замет­ках о захвате тлей невозможно отличить хищниче­ство от транспортировки особей на другое место питания.

В одном сообществе, которое изучал Понтии (Pontin, 1978), семь видов тлей жили под землей на корнях различных злаков. Этот автор установил существование стабильной зависимости хищник — жертва, выражающейся в том, что часть молодых тлей первой возрастной стадии муравьи скармли­вают своим личинкам. Он вычислил, что одна ce­мья Lasius flavus Fabr., занимающая 5-7 м² лугови­ны, может существовать и расти благодаря одной только этой мутуалистической зависимости, хотя муравьи, несомненно, поедают и других почвен­ных насекомых.

Некоторые лесные муравьи охотятся на одних тлей, а падь берут у других, а некоторые исполь­зуют один и тот же вид тлей в обеих целях, но в разное время года. Скиннер (Skinner, 1980) сооб­щает, что F. rufa на Британских островах вылав­ливают весной тлей Drepanosiphum platanoides Schrk., причем пик количества уничтоженных тлей совпадает с пиком их численности. Муравьи данного вида никогда не заботятся об этих тлях. Шери (Cherix, 1980) отмечает, что тли Cinara pruinosa Hart. посещаются муравьями, начиная с июня, а позднее становятся их жертвами. Таким образом, поедание тлей достаточно широко рас-

пространено среди муравьев. Питаясь тлями, му­равьи получают легкодоступный источник пищи. При этом они не допускают снижения численнос­ти колоний тлей ниже определенного уровня, благодаря чему не происходит уменьшения коли­чества собираемой пади (Torrosiaп, 1980).
В целом муравьи могут не только ухаживать за тлями, но и охотиться на них (Cherix, 1987; Sakata, 1994, 1995). Предлагались разные объяснения при­чин этого явления: регуляция численности коло­нии при избытке углеводной пищи (Way, 1954; Rosengren, Suпdstrom, 1991 ), поддержание баланса между углеводной и белковой пншей в условиях недостатка добычи (Pontin, 1958).

Эксперименталь­ные исследования симбиотических отношений му­равьев L. niger с факультативно мирмекофильны­ми тлями Aphis fabae показали, что при наличии альтернативных источников углеводной пищи му­равьи могут изменять свое поведение: эффектив­ность ухода за тлями снижается, при этом муравьи более активно охотятся на тлей (Offenberg, 2001).

Влияние трофибиотических отношений муравьев и тлей на растения

Поскольку тли питаются соком растения, то их присутствие всегда считалось в той или иной степени вредным для растения-хозяина. Извест­но, что некоторые виды тлей являются перенос­чиками вирусов. Кроме того, тли могут вызывать отмирание клеток или провоцировать появление галлов (Schmutterer, 1956; Forrest, 1987). Муравьи, посещая тлей, косвенно могут способствовать рас­пространению заболеваний растений (Nixon, 1951 ). Тесная взаимосвязь муравьев с тлями и растениями и их постоянное взаимное влияние привели совре­менных экологов к выводу о тритрофическом вза­имодействии (Bristow, 1991; Mattes et al., 1998; Gaume et al., 1998).

Степень воздействия тлей, посещаемых мура­вьями, на состояние растений является важным критерием при оценке роли муравьев. Мюллер (Miiller, 1956, 1960), изучая тлей Cinara spp., опре­делил, что они вызывают уродства сосновых по­бегов и служат причиной гибели подроста ели. Некоторые тли способствуют появлению трещин в коре, через которые проникает грибок, в ре­зультате чего ветви и молодые побеги отмирают (Schmutterer, 1956). По данным В.К. Дмитриенко и Е.С. Петренко (1976), из посещаемых муравьями видов тлей, выявленных в таежных биоценозах Сибири, пять (Pachypapella populi L., Pachypappa grandis Tulgr., Aphis idaei Goot., А. viburni Scop., Rhopalosiphum padi L.) вызывали деформацию ли­стовой пластинки и были отмечены как вредите­ли (Шапошников, 1964).

Известно, что при высокой численности тлей падь может скапливаться на растении, закрывая устьица листьев, что способствует заболеванию сажистым грибом (Adlung, 1966; Длусский, 1967). По данным А.Р. Кауциса (1956), стекла, выстав­ленные под деревья, посещаемые муравьями, оста­ются чистыми, в то время как такие же стекла под деревьями вдали от муравейников покрываются капелями экскрементов (Длусский, 1967). Иног­да скопления выделений тлей в виде влажных участков заметны даже на посещаемых муравьями растениях (Дмитриенко, Петренко, 1976). Однако замедления роста или других изменений в состоя­нии таких растений авторы не отмечали.

Капли не­ использованной пади, скопившиеся на листьях, не­ редко впоследствии были собраны муравьями. Как показали исследования Клофта (Кloft, 1953 — цит. по: Длусский, 1967), тлей, живущих на деревьях, можно разделить на две группы: тли, со­сущие из паренхимы, и тли, сосущие из флоэмы. Представители первой группы производят падь в небольшом количестве, муравьи их выделениями не питаются. Именно в эту группу входит большая часть тлей, вредящих в лесу. Рыжие лесные мура­вьи используют выделения тлей второй группы. Вред насаждениям от этой группы тлей не велик (Wellenstein, Miiller, 1954). По сравнению с тлями, сосущими из паренхимы, этот вред ничтожен, по­этому муравьи не причиняют растениям большо­го вреда. Скорее, наоборот, посещая растения в поисках пади, муравьи уничтожают вредителей леса.

Муравьи значительно снижают численность популяции гусениц (например, зеленой дубовой листовертки), особенно на нижних ветках. М. Брайен (1986) отмечает, что на тех деревьях, где охотятся муравьи, площадь листвы, съеденной гусеницами, составляет лишь 1.2%, а на деревьях, где муравьев нет, — 8.5%. В целом значительно сни­жая вред, наносимый гусеницами листьям, F. rufа способствует увеличению общей численности тлей и количества производимой ими пади. Таким образом, тли приносят растениям не только вред, но и пользу, хотя соотношение ущерба и выгоды для растения бывает сложно оценить.

Особенности поведения муравьев и тлей при трофобиозе

Сбор пади муравьями

Многие насекомые — осы, пчелы и различные мухи — собирают падь, но они в состоянии лишь слизывать упавшие капли с листьев и веток рас­тения. Некоторые муравьи, такие, как Leptothorax (Muir, 1959), по-видимому, тоже собирают падь и нектар этим способом. В отличие от них многие муравьи используют более интенсивный способ: они не только слизывают упавшие капли, но и вступают в непосредственное взаимодействие с тлями. Такие контакты происходят обычно не один на один, а между группами. По наблюдениям Садда (Sudd, 1987), группы из 10-20 тлей Symy­dohius oblongus Heyd. взаимодействовали с 3-5 му­равьями F. lugubгi. Каждая тля была в контакте с муравьями 14% от времени наблюдений, а каж­дый муравей — в контакте с тлей до 42% от време­ни его нахождения на колонии. Таким образом, в среднем, каждый муравей обслуживал по 3 тли, переходя от одной к другой (Sudd, 1987). Падь в основном производилась тлями во время контак­та с муравьем и 86% из всех выделенных капель были собраны. Дуглас и Садд показали (Douglas, Sudd, 1980), что муравьи стимулируют тлей к вы­ делению капли, выпрашивая у них падь: тли с на­ибольшей вероятностью выделяют каплю пади в течение нескольких секунд после контакта с му­равьем, чем в других случаях. По-видимому, меж­ду муравьями и тлями существует определенная
система сигналов для общения, ответственная за повышение эффективности трофобиотических
отношений этих насекомых.

Кроме того, оказалось, что рабочие муравьи обычно сохраняют верность определенному де­реву, ветви или колонии тлей (Rosengren, 1971 a, b, с). Твиду (Tweed, 1980) удалось показать, что мура­вьи, помеченные на дереве осенью, вернулись на то же дерево следующей весной. Известно, что рабочие F. polyctena оставляют пахучий след, а весной выделяют феромоны, привлекающие му­равьев. Хорстман (Horstmann, 1975) предположил, что муравьи, сохраняющие верность своим коло­ниям, используют эти способы, чтобы направ­лять молодых рабочих, не имеющих опыта вне гнезда, к нужным колониям тлей.

Этологическая структура малых групп трофобионтов

Несмотря на большое количество работ, посвя­щенных симбиотическим отношениям муравьев и тлей, поведение трофобнонтов почти не исследо­валось. В целом муравьи-трофобионты описыва­ются как пассивные фуражиры, «живые вагончи­ки» для сбора и транспортировки пади. Однако есть основания полагать, что в пределах функuно­нальной группы особи-трофобионты отличатся по способностям и уровню активности, а функции не­которых из них шире, чем простая транспортиров­ка пади. Это можно наблюдать даже в относитель­но простых ситуациях, когда группа муравьев стал­кивается с препятствием на пути к пище или гнезду. В своей книге Ж.И. Резникова (1983) опи­сывает опыт с трофобионтами F. polyctena, спус­кавшимися по стволу березы, окруженному коль­цом из пластилина с нафталином, к муравейнику. Преодоление препятствия не было хаотичным. В группах из 7-8 фуражиров выделялся «вожак» — самый активный муравей, который первым пре­одолевал препятствие, а затем провожал осталь­ных муравьев через кольцо.

В последнее время все большее внимание ис­следователей привлекает изучение индивидуаль­ного поведения общественных насекомых и этоло­гической структуры малых групп (Захаров, 1981, 1984, 1995; Schimid-Hempel, 1984; Traniello, 1988; Calabi, Traniello, 1989; Резникова, Рябко, 1995; Mer­cier, Lenoir, 1999). Однако до сих пор практически ничего не было известно об индивидуальном раз­делении ролей не только в малых рабочих группах муравьев, но и в пределах функциональных групп семьи (трофобионты, активные фуражиры, внут­рнrнездовые рабочие). Предпринимались попыт­ки дифференцировать членов одной функцио­нальной группы на настойчивых и ненастоичивых, активных и малоактивных, подвижных и малопо­движных, а также высказывалось предположенние о наличии «специалистов среди специалистов» (Wier, 1958а, b; Horstmann, 1978; Rissing, 1981; Traniello, 1987). При этом конкретные механизмы распределения ролей и глубина ииднвидуальиой специализации особей в группах оставались неиз­вестными. Анализируя эту ситуацию, Ж.И. Резни­кова и Т.А. Новгородова (1998а) пришли к выводу об основной причине данного противоречия: до сих пор не исследовались группы особей, объеди­ненных общей задачей. Исключение составляла работа Фрэнкса (Franks, 1986), посвященная исследаванию деятельности «команд» у Ection burchell Westw., транспортирующих крупную добычу. Но в описываемом случае разделение труда предопре­делялось кастовой принадлежностью лидеров и транспортировщиков (т.е. их функuии обусловли­вались морфолоmческнми особенностями) и, кро­ме того, всего дважды -«команды» включали более трех особей.

Для изучения механизмов н принципов индиви­дуального взаимодействия хорошим модельным объектом оказались рабочие группы муравьев, функционирующие в экспериментальных лабо­раторных семьях, поставленных перед необхо­димостью решения сложных поисковых задач.
Многолетние эксперименты Ж.И. Резниковой и Б.Я. Рябко по исследованию коммуникации мура­вьев показали, что только представители видов с высоким уровнем социальной организации (в ча­стности, рыжие лесные муравьи) способны путем дистантного наведения передавать информацию о последовательности поворотов на пути к кор­мушке с углеводной пищей, в то время как многие другие, используя одиночную фуражировку и па­хучий след, действуют значительно менее эффек­тивно (Reznikova, Ryabko, 1990, 1994, 2001; Резни­кова, Рябко, 1995; Ryabko, Rezпikova, 1996).

Эти результаты позволили предположить, что и в естественных условиях организация работы трофобионтов в группах, занятых уходом за коло­ниями тлей, также существенно различается у разных видов. В ходе многолетних полевых иссле­дований на том же наборе видов, что и в лаборато­рии, мы выяснили, что муравьи этих видов исполь­зуют различные схемы взаимодействия с тлями: от одиночной фуражировки до профессиональ­ной специализации (Новгородова, Резникова, 1996; Резникова, Новгородова, 1998а, Ь ). В много­видовом сообществе для доминирующих рыжих лесных муравьев с многочисленными семьями (сотни тысяч особей) характерна наиболее слож­ная схема взаимодействия с тлями, которую мож­но назвать профессиональной специализацией в группах трофобионтов. Были выделены следую­щие «профессии»: «пастухи», собирающие падь, «сторожа», охраняющие колонию тлей. «транзит­ные», транспортирующие падь в гнездо, и «коор­динаторы», занятые поиском новых колоний. Ос­тальные члены сообщества используют более простые схемы взаимодействия с тлями, базирую­щиеся либо на частичном разделении ролей в группах, либо на деятельности не связанных меж­ду собой фуражиров. Результаты исследований были доложены на многих международных кон­ференциях (Reznikova, Novgorodova, 1996, 1999; Reznikova et al., 1998; Novgorodova et al., 1999; Novgorodova, 2000а, Ь; Reznikova et al., 2000), что, по-видимому, привело к росту количества работ, посвященных изучению этологической структу­ры малых групп. В частности, были упорядочены литературные данные о «командах» муравьев, а также сделан обзор сведений о существовании «команд» в сообществах животных (Anderson, Franks, 2000а, Ь; Franks et al., 2001; Anderson et al., 2001). Интересные данные получили Робсон и Траниелло (Robson, Traniello, 1998, 2002), изучая организацию групповой фуражировки у Formica schaufussi Mayr., они показали, что ключевую роль в мобилизации фуражиров и организации работы группы играет муравей-разведчик, а его удаление приводит к прекращению транспортировки добы­чи и рассредоточению группы.

Более подробно история изучения вопроса об организации работы малых рабочих групп изло­жена в статье Ж.И. Резинковой (2003).

Особенности поведения тлей

Некоторыми авторами отмечалось, что отно­шение муравьев к тлям во многом зависит от по­ведения самих тлей (Cherix, 1987; Sakata, 1994), од­нако детального анализа этого явления до по­следнего времени не проводилось. Поведение мирмекофильных тлей до сих пор исследовалось только в плане узкого комплекса адаптаций к вы­делению пади.

Поведение немирмекофильных видов исследо­ из двух семейств Honnaphididae и Pemphigidae. Всего подотряд Aphidinea включает в себя 13 се­мейств (Stem, Foster, 1996). Данные, полученные для этой группы, показывают, насколько слож­ным может быть комплекс поведенческих адап­таций у этих насекомых. У них существуют специ­ализированные касты солдат, которые активно защищают колонии тлей (Aoki, 1977; Foster, 1990). Как правило, это личинки 1-го или 2-го возраста, крайне редко взрослые особи, облигатно или фа­культативно стерильные. В качестве оружия тли­солдаты обычно используют стилет (хоботок) или специальные выросты на голове (Stem, Foster, 1996). Помимо защитной функции солдаты отве­чают за уборку галлов: удаление пади, экзувиев, мертвых тлей и т.п. (Benton, Foster, 1992).

Немирмекофильные тли могут использовать и другие способы защиты от нападения врагов: вы­деление вязкого вещества из трубочек (сифонов), феромоны тревоги (Dixon, 1958). Для тлей, не формирующих галлы, обычно рассматриваются только две возможные реакции на опасность: тля покидает место питания (переходит на другое ме­сто, спрыгивает с растения) или не реагирует на раздражитель. Однако живущие открыто немир­мекофильные тли могут обладать достаточно сложными стереотипами поведения: некоторые виды даже могут сражаться за место питания (Foster, 1996).

Одним из наиболее продуктивных для оценки поведенческих адаптаций является путь сравни­тельного анализа мирмекофильных и немирме­кофильных видов тлей. Наши исследования (Нов­городова, 2002) показали, что поведение облигат­но мирмекофильных тлей почти полностью состоит из элементов адаптированных к трофо­биозу, большая часть которых направлена на привлечение внимания муравьев и способность к коммуникации с ними, а также увеличение време­ни сохранения сладких выделений на кончике или внутри брюшка для последующей передачи мура­вьям. В их поведении практически отсутствуют ка­кие-либо защитные реакции. Поведение немирме­кофильных тлей более разнообразно. В его состав входит ряд элементов пассивной защиты от спры­гивания с растения на землю до демонстрации «аг­рессивных» поз. Ряд адаптаций направлен на из­бавление от пади, предотвращая ее скопление на листьях растения. В целом немирмекофильные тли обладают более гибким и разнообразным по­ведением, что позволяет им, по крайней мере час­тично, избегать нападения хищников (Новгородо­ва, 2002).
Несмотря на значительное количество работ, посвященных изучению симбиоза муравьев и тлей, к настоящему времени детально исследова­ны лишь отдельные аспекты взаимоотношений этих насекомых, в частности, совокупность мор-

фологических и анатомических адаптаций парт­неров к симбиозу, различные степени мирмеко­филии тлей, преимущества и затраты насекомых при взаимодействии. Так, получая углеводную пищу, муравьи в свою очередь охраняют тлей от хищников и паразитов, строят для них укрытия, переносят в более приемлемые микростации, со­храняют яйца тлей зимой в своих гнездах и т.п. Однако не все виды муравьев в равной мере спо­собствуют выживаемости тлей. Более того, неко­торые виды могут не только ухаживать за тлями, но и охотиться на них. При наличии альтернатив­ных источников углеводной пищи муравьи могут изменять свое отношение к тлям в сторону менее интенсивного ухода за ними н, напротив, более активной охоты на тлей. Все это дает основания полагать, что мутуалистические отношения мно­гих видов муравьев и тлей неустойчивы, особенно в случае вовлечения во взаимодействие факуль­тативно мирмекофильных видов тлей.

В целом до сих пор остаются спорными такие вопросы, как роль хищничества во взаимодейст­вии муравьев с тлями (Cherix, 1987; Rosengren, Sundstrбm, 1991), вклад муравьев разных видов в поддержание численности тлей (Bums, 1973; Bristow, 1984). Нерешенными являются вопросы, касающиеся разделения ресурсов — как со сторо­ны муравьев (использование общих симбионтов разными видами), так и со стороны тлей: косвен­ная конкуренция среди разных видов за «заботу» муравьев (Cushmaп, Addicott, 1989; Fischer et al., 1997). Для немирмекофильных тлей, живущих в галлах, выяснено, что они обладают достаточно сложным поведением (Aoki, 1977; Foster, 1990). Наименее изучены в этологическом плане виды тлей, не образующие галлов. Мы считаем, что не­маловажную роль в этих вопросах играет поведе­ние насекомых-симбионтов при взаимодействии, а одним из путей решения этой проблемы является изучение этологических механизмов взаимодейст­вия обоих партнеров путем исследования поведе­ния насекомых на индивидуальном уровне.

Новгородова Т. А.
Симбиотические взаимоотношения муравьев и тлей //
Журнал общей биологии. – 2004. – Т. 65. – №. 2. – С. 153-166.